UABDivulga - Barcelona recerca i innovació

En reptiles, la estomatitis infecciosa es la forma clínica más común de enfermedad del tracto digestivo superior (upper alimentary tract disease - UATD). La etiología de esta UATD se ha relacionado con diferentes infecciones bacterianas, fúngicas y virales. La UATD puede presentarse en forma de inflamación de las encías, lengua, paladar, labios y por extensión, al esófago, conjuntiva, globo ocular y pulmón. En los casos graves, la UATD puede causar una infección por todo el organismo y provocar la muerte del animal. A menudo esta UATD aparece asociada a pobres condiciones de manejo (incluyendo un ambiente inadecuado), deficiencias nutricionales, infestación por ácaros, traumatismo oral y tumores. En quelonios, la estomatitis infecciosa está comúnmente relacionada con algunos tipos de virus (herpesvirus, iridovirus) e infecciones bacterianas como Mycoplasma spp. Sin embargo, los signos clínicos a menudo se superponen, haciendo que estas infecciones sean indistinguibles.

Las infecciones por virus de la familia de los adenovirus se han diagnosticado en muchas especies de reptiles, por ejemplo, cocodrilos, serpientes, lagartijas y varias especies de quelonios. Los adenovirus han sido descritos como patógenos oportunistas en muchas especies animales, especialmente cuando factores adicionales (particularmente infecciones concurrentes) afectan seriamente a la salud del huésped. Sin embargo, algunos tipos de adenovirus son capaces de causar infecciones y enfermedad por sí mismos.

Los adenovirus encontrados en serpientes y lagartos pertenecen al género Atadenovirus. En quelonios se han descrito diferentes tipos de infecciones adenovirales. En tortugas selváticas (Indotestudo forstenii) alguna de estas infecciones presentaron distribución sistémica (afectando a varios órganos) provocando ausencia de apetito, letargia, ulceraciones de las mucosas, erosiones palatinas de la cavidad oral, secreción nasal y ocular y diarrea; en este caso el adenovirus pertenecía al género Siadenovirus. Este mismo siadenovirus afectó a tortugas grabadas (Manouria impressa) y tortuga estrellada de Birmania (Geochelone platynota) que habían estado en contacto con estas tortugas selváticas, por con ausencia de signos clínicos, o si aparecieron estos fueron totalmente inespecíficos. Otro tipo diferente de adenovirus diferente al resto del género, se aisló de varias tortugas testudinoides con degeneración hepática, incluyendo una tortuga de caja occidental (Terrapene ornata ornata).

En este estudio presentamos por primera vez una UATD en una tortuga mora (Testudo graeca) asociada a una infección por un nuevo tipo de adenovirus. El animal tenía 2 años de edad y presentó unos síntomas clínicos de falta de apetito y debilidad de 1 semana de evolución. El animal pertenecía a una colección privada de 10 tortugas moras de 2 a 4 años de edad. Dos meses antes de esta presentación clínica, se agregaron a este grupo 4 tortugas nuevas: 2 tortugas mediterráneas (Testudo hermanni), 1 tortuga mora y 1 tortuga rusa (Testudo horsfieldii). Dos tortugas moras murieron sin signos premonitorios durante los 2 meses siguientes a estas introducciones, pero no se realizaron análisis anatomopatológicos.

En la exploración del animal en cuestión, se observó una pobre condición corporal (1/5) y debilidad generalizada. El análisis fecal realizado reveló la presencia de un gran número de huevos de tipo oxiúrido y en las radiografías se observó una imagen compatible con obstrucción gastrointestinal. Al animal se le colocó en un terrario a 28ºC, con luz ultravioleta, agua y se medicó con antibióticos (enrofloxacina), complejos vitamínicos y fluidoterapia intracelómica. A pesar del tratamiento médico de apoyo, el animal murió. Durante la necropsia se observó que las encías y la lengua tenían una coloración pálida y estaban recubiertas de moco. Además se comprobó que el animal padecía una obstrucción intestinal compuesta por heces resecas y presencia de algunos parásitos de tipo nematodos. En el análisis microscópico de los tejidos (histopatología) se observó una intensa proliferación e inflamación del epitelio de la boca y del esófago (estomatitis y esofagitis hiperplásicas) con presencia de enormes cuerpos de inclusión en el núcleo de las células epiteliales (imagen 1). En el resto de órganos examinados no se observaron lesiones aparentes. Mediante microscopía electrónica de transmisión, se apreció que estos cuerpos de inclusión se correspondían con grandes acúmulos de viriones icosaédricos de entre 60 y 80 nanómetros dispuestos en agregados cristalinos morfológicamente compatibles con partículas similares a adenovirus (imagen 2). Mediante reacción en cadena de la polimerasa (PCR) y análisis de secuenciación se identificó un nuevo adenovirus. De acuerdo con los análisis filogenéticos, este virus se incluyó dentro del género Atadenovirus, hecho que contrastó con el resto de adenovirus de quelonios descritos hasta la fecha.



Imagen 1: tortuga mora. Imagen histopatológica del esófago. Se observa una marcada proliferación del epitelio esofágico. Muchas de las células epiteliales muestran enormes cuerpos de inclusión basófilos en el núcleo celular (flechas). Tinción de hematoxilina-eosina.

Tal y como se ha descrito, el presente caso se correspondió con una nueva infección por adenovirus restringida al tracto digestivo superior de una tortuga. Lamentablemente, no fue posible establecer si este animal sufría una infección adenoviral patógena primaria, o si ésta fue consecuencia de un estado de estrés producido por la parasitosis intestinal u otros factores no relacionados. Además, como no se realizaron cultivos bacterianos, no se pudieron descartar infecciones bacterianas o micoplásmicas concomitantes. Sin embargo, la combinación de esta infección viral y la obstrucción parasitaria muy probablemente contribuyó a la muerte del animal.

Aunque la fuente de esta infección viral no pudo ser dilucidada, basándonos en la aparición de signos clínicos 2 meses después de la incorporación a la colección de tortugas de 4 nuevos ejemplares pertenecientes a 3 especies diferentes, es posible que alguno de ellos fuera portador de este virus. Algunos autores han sugerido que algunos adenovirus pueden transmitirse e infectar distintas especies de tortugas. La taxonomía actual de la familia Adenoviridae indica un linaje coevolutivo de los virus con sus huéspedes, incluyendo saltos a otras especies de hospedadores (por ejemplo, miembros del género Atadenovirus de reptiles a aves y rumiantes, o más a menudo entre especies más cercanas). Debido a la falta de tiempo para adaptarse a las nuevas especies, la infección de estos nuevos hospedadores parece resultar en una infección más patógena por parte del virus. Así pues, en el presente caso, no se pudo descartar una hipotética transmisión de este adenovirus entre diferentes especies de tortugas. Esta es la primera descripción de un nuevo tipo de Atadenovirus en tortugas con afectación del tracto digestivo superior y la aparición de la subsiguiente UATD.



Imagen 2: tortuga mora. Microscopía electrónica de transmisión a grandes aumentos del núcleo de una célula epitelial esofágica. En la imagen se observa que los cuerpos de inclusión observados en la histopatología (Imagen 1) se correspondían con grandes acúmulos de viriones de adenovirus.